Petogodišnji dečak Sôsuke (glas Hirokija Doija) sin je bele udovice Rise (glas Tomoko Yamaguchi), supruge pomorca Kôichija (glas Kazushigea Nagashime) i biologinje mora koja u kući na visokoj steni sina podiže delom i uz pomoć temperamentnih no mahom nepokretnih starica iz obližnjeg staračkog doma. Sôsuke ima razumevanja prema telesno hendikepiranim osobama, pa se ne iznenadi kad jednog dana u svoju kanticu uhvati neobičnu ribicu. Telesno različita od drugih morskih bića, ribica imena Brunhilde koju Sosuke nazove Ponyo (glas Yurije Nare) zapravo je kći vladara mora Fujimotoa (glas Jôjia Tokoroa) koja razume ljudski jezik, šta više zna i sama da govori. Nakon što Sôsuke shvati da zbog njene posebnosti Ponyo mora zaštititi od svojih prijateljica iz vrtića, ljutiti Fujimoto će odlučiti da kći vrati u more, i u svom besu pokrene divovske talase i cunamije. Istovremeno, Ponyo će probanjem Sôsukeove krvi s njegove ranice steći sposobnost da postane prava devojčica...